Galéria vznikla v r. 1951 ako prvá regionálna galéria na Slovensku pod názvom Krajská galéria (v r. 1960 - 1991 pod názvom Východoslovenská galéria, od r. 1992 do r. 1996 niesla názov Galéria Júliusa Jakobyho). Jej hlavným zberateľským programom je dokumentovanie výtvarného života vo východoslovenskom regióne. V súčasnosti galéria eviduje vyše 6 600 diel. Zbierkový fond, okrem reprezentatívnej zbierky umenia 19. a 20. stor. východoslovenského regiónu, poskytuje aj prehľad o umení na Slovensku v 20. storočí. Galéria ročne usporiada na Slovensku i v zahraničí vyše 40 výstav.
Sídlom galérie od r. 1992 je bývalý Župný dom na Hlavnej ulici. V centre mesta, v blízkosti Dómu sv. Alžbety na Alžbetinej ulici, sa nachádza druhá budova galérie. Pôvodne barokový objekt zo začiatku 18. storočia bol na konci 19. storočia upravený do pseudohistorického slohu. Projektantom úprav bol akad. maliar J. Bencúr.
Expozícia "Maľba 19. storočia na východnom Slovensku" predstavuje diela umelcov, ktorých život a tvorba sú spojené s týmto
regiónom. V expozícii sú vystavené napr. diela J. Czauczika, J. Rombauera, K. Tibelyho, F. a V. Klimkovičovcov, J. J.
Stundera, A. Stadlera, J. Bencúra, L. Medňanského a L. Horovitza a končí sa prehľadom tvorby Ľ. Čordáka a E. Halásza-Hradila.
Expozícia "Július Jakoby" prezentuje tvorbu jedného z najvýznamnejších tvorcov slovenskeho maliarstva 20. storočia. Vystavené
diela dokumentujú Jakobyho maliarsky vývoj od začiatkov tvorby na konci 20. rokov až po jej uzavretie v 80. rokoch. Expozícia
"Slovenská grafika v zbierkach galérie" prezentuje výber zo slovenskej grafiky 2. polovice 20. storočia v širokom generačnom
rozpätí od Ľ. Fullu, V. Hložníka, E. Zmetáka cez A. Brunovského, R. Filu, O. Dubaya, A. Barčíka, V. Gergeľovú, A. Eckerta, V.
Gažoviča, T. Gálla, M. Dobeša, J. Jankoviča po vekovo mladších - D. Kállaya, K. Štanclovú, J. Haščáka, M. Dúbravca, M.
Minaroviča.
Študovňa umeleckej literatúry sprístupňuje verejnosti knižničný fond, ktorý tvorí okrem umenovednej literatúry (5 200 zv.),
domácich a zahraničných časopisov so zameraním na jednotlivé umelecké odbory i zbierky takmer 5 000 katalógov výstav
výtvarného umenia (aj zahraničných).
Súčasťou služieb hlavnej budovy je premietanie videosnímkov o výtvarnom umení a celovečerných filmov vo Filmovom klube.